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Perder a un ser querido es tan doloroso que a veces uno puede desear poder resucitarlo, una debilidad que el enigmático Conde del Milenio explota. Para dar a conocer sus armas mecánicas como "Akuma", utiliza las almas de los muertos que son llamados de vuelta. Una vez que un alma es colocada en un Akuma, queda atrapada para siempre, y la única forma de salvarla es exorcizarla de su nave usando el arma Anti-Akuma, "Inocencia". Después de pasar tres años como discípulo de General Cross, Allen Walker es enviado a la Orden Negra, una organización compuesta por aquellos dispuestos a luchar contra Akuma y el Oído del Milenio, para convertirse en un exorcista oficial. Con un brazo como su Inocencia y un ojo maldito que puede ver las almas sufrientes dentro de un Akuma, le toca a Allen y a sus compañeros Exorcistas detener el último complot del Conde del Milenio: uno que puede llevar a la destrucción del mundo.